保留神经的鞘外游离技术在腹腔镜右半结肠癌D3根治术中的近远期疗效分析：基于倾向性评分匹配的回顾性队列研究

doi:10.3877/cma.j.issn.2095-3224.2023.05.003

中华结直肠疾病电子杂志 ›› 2023, Vol. 12 ›› Issue (05) : 372 -380. doi: 10.3877/cma.j.issn.2095-3224.2023.05.003

论著

保留神经的鞘外游离技术在腹腔镜右半结肠癌D3根治术中的近远期疗效分析：基于倾向性评分匹配的回顾性队列研究

唐新, 刁德昌^†(

), 廖伟林, 林佳鑫, 汪佳豪, 李文娟, 谢嘉欣, 敖琳, 李洪明, 易小江, 卢新泉, 冯晓创

510405　广州中医药大学第二临床医学院
510120　广州，广东省中医院胃肠外科

收稿日期:2023-06-28 出版日期:2023-10-25
通信作者: 刁德昌
基金资助:
广州市科技计划项目(202002030436，202102010240)

Short-term and long-term outcomes of nerve-sparing sheath outside-sheath separation technique in D3 radical resection for right-sided colon cancer under laparoscope: A retrospective cohort study based on propensity score matching

Xin Tang, Dechang Diao^†(), Weilin Liao, Jiaxin Lin, Jiahao Wang, Wenjuan Li, Jiaxin Xie, Lin Ao, Hongming Li, Xiaojiang Yi, Xinquan Lu, Xiaochuang Feng

The Second Clinical Medical School, Guangzhou University of Chinese Medicine, Guangzhou 510405, China
Department of Gastrointestinal Surgery, Guangdong Hospital of Traditional Chinese Medicine, Guangzhou 510120, China

Received:2023-06-28 Published:2023-10-25
Corresponding author: Dechang Diao

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引用本文：

唐新, 刁德昌, 廖伟林, 林佳鑫, 汪佳豪, 李文娟, 谢嘉欣, 敖琳, 李洪明, 易小江, 卢新泉, 冯晓创. 保留神经的鞘外游离技术在腹腔镜右半结肠癌D3根治术中的近远期疗效分析：基于倾向性评分匹配的回顾性队列研究[J/OL]. 中华结直肠疾病电子杂志, 2023, 12(05): 372-380.

Xin Tang, Dechang Diao, Weilin Liao, Jiaxin Lin, Jiahao Wang, Wenjuan Li, Jiaxin Xie, Lin Ao, Hongming Li, Xiaojiang Yi, Xinquan Lu, Xiaochuang Feng. Short-term and long-term outcomes of nerve-sparing sheath outside-sheath separation technique in D3 radical resection for right-sided colon cancer under laparoscope: A retrospective cohort study based on propensity score matching[J/OL]. Chinese Journal of Colorectal Diseases(Electronic Edition), 2023, 12(05): 372-380.

目的

探讨保留神经的鞘外游离技术在腹腔镜右半结肠癌D3根治术中的围手术期有效性、安全性及远期生存。

方法

回顾性分析广东省中医院胃肠肿瘤中心2016年1月至2021年12月行腹腔镜右半结肠癌D3根治术（动脉入路）的148例患者的临床资料，根据是否保留完整肠系膜上动脉血管鞘，分为鞘内游离组（36例）和鞘外游离组（112例），两组通过倾向性评分匹配法进行1：1匹配，对比分析手术时间、出血量、术中血管损伤、术后并发症的发生率，对肠系膜上动脉血管鞘进行病理学检查，使用示踪剂对鞘外游离组进行淋巴示踪，对比分析两组患者3年总生存、无病生存情况。

结果

倾向性评分匹配后，鞘外游离组与鞘内游离组各36例患者匹配成功，两组基线资料具有可比性（均P＞0.05）；鞘外游离组对比鞘内游离组术中出血量较少［45（20.0，50.0）mL vs. 80（50.0，100.0）mL，Z=-2.743，P=0.006］，术后住院时间较短［6（5，9）d vs.7（6，10）d，Z=-2.288，P=0.022］；鞘外游离组与鞘内游离组总获取淋巴结数目［（22.5±8.3）枚 vs.（19.7±10.0）枚］、阳性淋巴结数目［0（0，1）枚 vs. 0（0，1）枚］对比差异均无统计学意义（均P＞0.05）；鞘外游离组对比鞘内游离组术后腹泻发生率（11.1% vs. 44.4%，χ²=9.969，P=0.002）、淋巴漏发生率（8.3% vs. 33.3%，χ²=6.821，P=0.009）较低；肠系膜上动脉血管鞘病理学检查可见血管鞘内含有神经细胞的神经纤维，未发现淋巴组织结构，淋巴结示踪未见血管鞘内显影；鞘外游离组与鞘内游离组3年总生存率（88.1% vs. 89.5%）、3年无病生存率（74.0% vs. 85.4%）对比差异均无统计学意义（均P＞0.05）。

结论

右半结肠癌D3根治术中保留神经的鞘外游离技术安全可行，可显著降低术中出血量，缩短术后住院时间，降低术后腹泻及淋巴漏的发生率，且不影响患者远期预后。

关键词: 结肠肿瘤, 右半结肠肿瘤, 腹腔镜, 保留神经的鞘外游离技术, 腹泻, 淋巴漏, 远期生存

Objective

To evaluate the perioperative efficacy, safety and long-term outcome of nerve-sparing sheath outside-sheath separation technique in D3 radical resection for right-sided colon cancer under laparoscope.

Methods

The clinical data of 148 patients underwent D3 radical resection for right-sided colon cancer under laparoscop (arterial approach) in Gastrointestinal Cancer Center of Guangdong Hospital of Traditional Chinese Medicine from January 2016 to December 2021 were retrospectively analyzed. According to whether the sheath of superior mesenteric artery was preserved, the patients were divided into inside-sheath separation group (36 cases) and outside-sheath separation group (112 cases). The two groups were matched 1∶1 by the propensity score matching. The operation time, blood loss, intraoperative vascular injury, and postoperative complications were compared and analyzed. Pathological examination of the sheath of the superior mesenteric artery was conducted, and the lymphatic tracer was used in the outside-sheath separation group, and the 3-year survival and 3-year disease-free survival of the two groups were compared and analyzed.

Results

After propensity score matching, thirty-six patients in each group were successfully matched. The baseline characteristics were comparable between two groups (all P＞0.05). The intraoperative blood loss was less in the outside-sheath separation group than in the inside-sheath separation group [45(20.0, 50.0) mL vs. 80(50.0, 100.0) mL, Z=-2.743, P=0.006]. Postoperative duration of hospitalization was shorter [6(5, 9) d vs. 7(6, 10) d, Z=-2.288, P=0.022]; There was no significant difference in the total number of lymph nodes [(22.5±8.3) vs. (19.7±10.0)] and the number of positive lymph nodes [0(0, 1) vs. 0(0, 1)] between outside-sheath separation and inside-sheath separation groups (P＞0.05). The incidence of postoperative diarrhea (11.1% vs. 44.4%, χ²=9.969, P=0.002) and the incidence of lymphatic leakage (8.3% vs. 33.3%, χ²=6.281, P=0.009) were lower in the outside-sheath separation. Pathological examination of the sheath of the superior mesenteric artery showed nerve fibers containing nerve cells in the sheath, but no lymphoid tissue structure was found, and the lymphatic tracer showed no inside-sheath staining. There was no significant difference in 3-year overall survival rate (88.1% vs. 89.5%) and 3-year disease-free survival rate (74% vs. 85.4%) between outside-sheath separation and inside-sheath separation groups (P＞0.05).

Conclusions

The nerve-sparing sheath outside-sheath separation technique in D3 radical resection for right-sided colon cancer under laparoscope is safe and feasible, which can significantly reduce intraoperative blood loss, shorten postoperative duration of hospitalization, reduce postoperative diarrhea and lymphatic leakage, and does not affect the long-term outcomes.

Key words: Colonic neoplasms, Right-sided colon cancer, Laparoscopy, Nerve-sparing sheath outside-sheath separation, Diarrhea, Lymphatic leakage, Long-term outcomes

表1 倾向评分匹配前后两组一般资料对比［

x ¯

±s，例（%）］

项目	匹配前				匹配后
项目	鞘外游离组（n=112）	鞘内游离组（n=36）	$χ$ ²/t/Fisher/Z值	P值	鞘外游离组（n=36）	鞘内游离组（n=36）	$χ$ ²/t/Fisher/Z值	P值
性别［例（%）］			0.133	0.715			0.056	0.814
男	49（43.7）	17（47.3）			18（50.0）	19（52.8）
女	63（56.3）	19（52.7）			18（50.0）	17（47.2）
年龄（岁， $x ¯$ ±s）	61.2±13.9	67.0±12.4	-2.250	0.026	67.2±13.1	66.6±12.7	-0.196	0.845
BMI（kg/m²， $x ¯$ ±s）	22.3±3.1	22.2±3.3	0.142	0.887	21.6±2.6	22.2±3.4	0.871	0.387
ASA分级［例（%）］			5.101	0.078			—	0.856
Ⅰ	4（3.6）	2（5.6）			1（2.7）	2（5.6）
Ⅱ	79（70.5）	18（50.0）			20（55.6）	18（50.0）
Ⅲ	29（25.9）	16（44.4）			15（41.7）	16（44.4）
术前血红蛋白（g/L， $x ¯$ ±s）	109.4±22.0	110.3±28.0	0.196	0.845	108.0±22.9	110.3±28.0	0.374	0.710
术前白蛋白（g/L， $x ¯$ ±s）	40.0±4.9	39.5±4.5	-0.519	0.604	38.9±4.8	39.5±4.5	0.556	0.580
术前癌胚抗原［μg/L，M（Q_L，Q_U）］	5.5（3.1，13.0）	4.7（2.9，23.9）	-0.364	0.716	6.6（3.0，14.9）	5.0（2.3，22.1）	-0.119	0.905
肿瘤分化程度［例（%）］			—	0.283			—	0.602
高分化	3（2.7）	2（5.6）			1（3.2）	2（0.0）
中分化	89（79.5）	31（86.1）			29（80.6）	31（90.3）
低分化	20（17.8）	3（8.3）			6（16.2）	3（9.7）
T分期［例（%）］			—	0.093			—	0.667
T₁	0（0.0）	2（5.6）			0（0.0）	2（5.6）
T₂	4（3.6）	2（5.6）			2（5.6）	2（5.6）
T₃	63（56.3）	21（58.3）			21（58.3）	21（58.3）
T₄	45（40.1）	11（30.5）			13（36.1）	11（30.5）
N分期［例（%）］			2.176	0.337			—	0.889
N₀	60（53.6）	22（61.1）			21（58.3）	22（61.1）
N₁	42（37.5）	9（25.0）			11（30.6）	9（25.0）
N₂	10（8.9）	5（13.9）			4（11.1）	5（13.9）
术后化疗［例（%）］			5.286	0.022			0.241	0.624
是	62（55.4）	12（33.3）			14（38.9）	12（33.3）
否	50（44.6）	24（66.7）			22（61.1）	24（66.7）

表1 倾向评分匹配前后两组一般资料对比［

x ¯

±s，例（%）］

项目	匹配前				匹配后
项目	鞘外游离组（n=112）	鞘内游离组（n=36）	$χ$ ²/t/Fisher/Z值	P值	鞘外游离组（n=36）	鞘内游离组（n=36）	$χ$ ²/t/Fisher/Z值	P值
性别［例（%）］			0.133	0.715			0.056	0.814
男	49（43.7）	17（47.3）			18（50.0）	19（52.8）
女	63（56.3）	19（52.7）			18（50.0）	17（47.2）
年龄（岁， $x ¯$ ±s）	61.2±13.9	67.0±12.4	-2.250	0.026	67.2±13.1	66.6±12.7	-0.196	0.845
BMI（kg/m²， $x ¯$ ±s）	22.3±3.1	22.2±3.3	0.142	0.887	21.6±2.6	22.2±3.4	0.871	0.387
ASA分级［例（%）］			5.101	0.078			—	0.856
Ⅰ	4（3.6）	2（5.6）			1（2.7）	2（5.6）
Ⅱ	79（70.5）	18（50.0）			20（55.6）	18（50.0）
Ⅲ	29（25.9）	16（44.4）			15（41.7）	16（44.4）
术前血红蛋白（g/L， $x ¯$ ±s）	109.4±22.0	110.3±28.0	0.196	0.845	108.0±22.9	110.3±28.0	0.374	0.710
术前白蛋白（g/L， $x ¯$ ±s）	40.0±4.9	39.5±4.5	-0.519	0.604	38.9±4.8	39.5±4.5	0.556	0.580
术前癌胚抗原［μg/L，M（Q_L，Q_U）］	5.5（3.1，13.0）	4.7（2.9，23.9）	-0.364	0.716	6.6（3.0，14.9）	5.0（2.3，22.1）	-0.119	0.905
肿瘤分化程度［例（%）］			—	0.283			—	0.602
高分化	3（2.7）	2（5.6）			1（3.2）	2（0.0）
中分化	89（79.5）	31（86.1）			29（80.6）	31（90.3）
低分化	20（17.8）	3（8.3）			6（16.2）	3（9.7）
T分期［例（%）］			—	0.093			—	0.667
T₁	0（0.0）	2（5.6）			0（0.0）	2（5.6）
T₂	4（3.6）	2（5.6）			2（5.6）	2（5.6）
T₃	63（56.3）	21（58.3）			21（58.3）	21（58.3）
T₄	45（40.1）	11（30.5）			13（36.1）	11（30.5）
N分期［例（%）］			2.176	0.337			—	0.889
N₀	60（53.6）	22（61.1）			21（58.3）	22（61.1）
N₁	42（37.5）	9（25.0）			11（30.6）	9（25.0）
N₂	10（8.9）	5（13.9）			4（11.1）	5（13.9）
术后化疗［例（%）］			5.286	0.022			0.241	0.624
是	62（55.4）	12（33.3）			14（38.9）	12（33.3）
否	50（44.6）	24（66.7）			22（61.1）	24（66.7）

图1 SMA血管鞘被一层薄细的筋膜包围，此筋膜为血管鞘外筋膜，鞘膜上微细血管即为该筋膜营养血管，以鞘膜上微细血管为标志可识别此层筋膜。SMA：肠系膜上动脉，SMV：肠系膜上静脉

图2 SMA鞘外游离后场景，可见SMA被具有鞘膜上微细血管的薄细结构包围，血管鞘完整。SMA：肠系膜上动脉，SMV：肠系膜上静脉

表2 倾向评分匹配后两组手术情况比较［

x ¯

±s，例（%）］

项目	鞘外游离组（n=36）	鞘内游离组（n= 36）	$χ$ ²/t/Fisher/Z值	P值
手术时间（min， $x ¯$ ±s）	174.7±52.1	192.6±54.3	1.433	0.156
术中出血量［mL，M（Q_L，Q_U）］	45（20.0，50.0）	80（50.0，100.0）	-2.743	0.006
术中血管损伤［例（%）］			—	0.500
有	3（8.3）	4（11.1）
无	33（91.7）	32（88.9）

表2 倾向评分匹配后两组手术情况比较［

x ¯

±s，例（%）］

项目	鞘外游离组（n=36）	鞘内游离组（n= 36）	$χ$ ²/t/Fisher/Z值	P值
手术时间（min， $x ¯$ ±s）	174.7±52.1	192.6±54.3	1.433	0.156
术中出血量［mL，M（Q_L，Q_U）］	45（20.0，50.0）	80（50.0，100.0）	-2.743	0.006
术中血管损伤［例（%）］			—	0.500
有	3（8.3）	4（11.1）
无	33（91.7）	32（88.9）

表3 倾向评分匹配后两组病理情况比较［

x ¯

±s，例（%）］

项目	鞘外游离组（n=36）	鞘内游离组（n=36）	$χ$ ²/t/Fisher/Z值	P值
肿瘤类型［例（%）］			—	0.195
溃疡型	25（67.8）	29（87.1）
隆起型	10（29.0）	4（9.7）
其他	1（3.2）	3（3.2）
肿瘤部位［例（%）］			3.001	0.223
回盲部	11（32.3）	9（25.0）
升结肠	13（35.4）	20（55.6）
结肠肝曲	12（32.3）	7（19.4）
淋巴管血管浸润［例（%）］			1.597	0.206
有	14（38.9）	9（25.0）
无	22（61.1）	27（75.0）
神经浸润［例（%）］			0.064	0.800
有	11（30.6）	12（33.3）
无	25（69.4）	24（66.7）
总获取淋巴结数目（枚， $x ¯$ ±s）	22.5±8.3	19.7±10.0	-0.257	0.797
阳性淋巴结数目［枚，M（Q_L，Q_U）］	0（0，1）	0（0，1）	-0.877	0.381
切除结肠长度［cm，M（Q_L，Q_U）］	16.0（13.0，20.1）	20.0（14.4，24.0）	-1.641	0.101
切除回肠长度［cm，M（Q_L，Q_U）］	7.5（5.0，13.0）	10.5（5.8，15.2）	-1.218	0.223
肿瘤长径（cm， $x ¯$ ±s）	5.5±2.4	5.2±2.2	-0.473	0.638
肿瘤宽径（cm， $x ¯$ ±s）	4.2±1.7	4.1±1.7	-0.218	0.829

表3 倾向评分匹配后两组病理情况比较［

x ¯

±s，例（%）］

项目	鞘外游离组（n=36）	鞘内游离组（n=36）	$χ$ ²/t/Fisher/Z值	P值
肿瘤类型［例（%）］			—	0.195
溃疡型	25（67.8）	29（87.1）
隆起型	10（29.0）	4（9.7）
其他	1（3.2）	3（3.2）
肿瘤部位［例（%）］			3.001	0.223
回盲部	11（32.3）	9（25.0）
升结肠	13（35.4）	20（55.6）
结肠肝曲	12（32.3）	7（19.4）
淋巴管血管浸润［例（%）］			1.597	0.206
有	14（38.9）	9（25.0）
无	22（61.1）	27（75.0）
神经浸润［例（%）］			0.064	0.800
有	11（30.6）	12（33.3）
无	25（69.4）	24（66.7）
总获取淋巴结数目（枚， $x ¯$ ±s）	22.5±8.3	19.7±10.0	-0.257	0.797
阳性淋巴结数目［枚，M（Q_L，Q_U）］	0（0，1）	0（0，1）	-0.877	0.381
切除结肠长度［cm，M（Q_L，Q_U）］	16.0（13.0，20.1）	20.0（14.4，24.0）	-1.641	0.101
切除回肠长度［cm，M（Q_L，Q_U）］	7.5（5.0，13.0）	10.5（5.8，15.2）	-1.218	0.223
肿瘤长径（cm， $x ¯$ ±s）	5.5±2.4	5.2±2.2	-0.473	0.638
肿瘤宽径（cm， $x ¯$ ±s）	4.2±1.7	4.1±1.7	-0.218	0.829

表4 倾向评分匹配后两组术后恢复情况比较（

x ¯

±s，天）

项目	鞘外游离组（n=36）	鞘内游离组（n=36）	t/Z值	P值
首次排气时间（d， $x ¯$ ±s）	2.1±0.7	2.2±0.8	0.934	0.353
首次排便时间（d， $x ¯$ ±s）	2.8±0.8	3.1±1.0	1.679	0.098
首次进食时间（d， $x ¯$ ±s）	2.3±0.8	2.6±1.2	1.439	0.155
拔除引流管时间（d， $x ¯$ ±s）	4.3±2.0	4.6±1.6	0.712	0.479
术后住院天数［d，M（Q_L，Q_U）］	6（5，9）	7（6，10）	-2.288	0.022

表4 倾向评分匹配后两组术后恢复情况比较（

x ¯

±s，天）

项目	鞘外游离组（n=36）	鞘内游离组（n=36）	t/Z值	P值
首次排气时间（d， $x ¯$ ±s）	2.1±0.7	2.2±0.8	0.934	0.353
首次排便时间（d， $x ¯$ ±s）	2.8±0.8	3.1±1.0	1.679	0.098
首次进食时间（d， $x ¯$ ±s）	2.3±0.8	2.6±1.2	1.439	0.155
拔除引流管时间（d， $x ¯$ ±s）	4.3±2.0	4.6±1.6	0.712	0.479
术后住院天数［d，M（Q_L，Q_U）］	6（5，9）	7（6，10）	-2.288	0.022

表5 倾向评分匹配后两组术后并发症发生情况比较［例（%）］

项目	鞘外游离组（n=36）	鞘内游离组（n=36）	χ²值	P值
腹泻［例（%）］			9.969	0.002
有	4（11.1）	16（44.4）
无	32（88.9）	20（55.6）
淋巴漏［例（%）］			6.821	0.009
有	3（8.3）	12（33.3）
无	33（91.7）	24（66.7）

表5 倾向评分匹配后两组术后并发症发生情况比较［例（%）］

项目	鞘外游离组（n=36）	鞘内游离组（n=36）	χ²值	P值
腹泻［例（%）］			9.969	0.002
有	4（11.1）	16（44.4）
无	32（88.9）	20（55.6）
淋巴漏［例（%）］			6.821	0.009
有	3（8.3）	12（33.3）
无	33（91.7）	24（66.7）

图3 鞘内游离组与鞘外游离组术后总体生存比较

图4 鞘内游离组与鞘外游离组术后无病生存比较

图5 ICG、纳米炭示踪后均未见鞘外筋膜内染色。5A：ICG示踪后，SMA血管鞘光滑完整，血管鞘内未见ICG显影；5B：纳米炭示踪后，SMA血管鞘光滑完整，血管鞘内未见黑色染色。SMA：肠系膜上动脉，SMV：肠系膜上静脉

图6 同一患者SMA血管鞘组织病理学检查可见神经纤维组织，未发现淋巴结构。6A：HE染色，40倍；6B：HE染色，100倍；6C：HE染色，200倍；6D：HE染色，40倍；6E：HE染色，100倍；6F：HE染色，200倍

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Short-term and long-term outcomes of nerve-sparing sheath outside-sheath separation technique in D3 radical resection for right-sided colon cancer under laparoscope: A retrospective cohort study based on propensity score matching

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Short-term and long-term outcomes of nerve-sparing sheath outside-sheath separation technique in D3 radical resection for right-sided colon cancer under laparoscope: A retrospective cohort study based on propensity score matching